Après avoir obtenu ses diplômes, Columbus débute à Hollywood en écrivant la comédie dramatique de James Foley Reckless, inspirée par un séjour en usine dans l'Ohio, et dont Aidan Quinn tient le rôle principal. Il enchaîne ensuite, sous la tutelle de Steven Spielberg, trois scénarios originaux- : Gremlins, Goonies et Le Secret de la Pyramide, qui l'imposent rapidement parmi les jeunes talents les plus prometteurs de sa génération.

En 1987, il réalise la comédie burlesque Nuit de Folie, avec Elisabeth Shue, et en 1990 écrit et réalise Heartbreack Hotel, avec David Keith et Tuesday Weld. La même année, il tourne pour le scénariste-producteur John Hughes Maman, J'ai raté l'Avion, qui deviendra la comédie la plus populaire de tous les temps et le septième plus grand succès de l'histoire du cinéma américain.

Poursuivant sa collaboration avec Hughes, il écrit et réalise ensuite Ta mère ou Moi !, dont la distribution réunit John Candy, Maureen O'Hara et Ally Sheedy, puis Maman, J'ai raté l'Avion, qui connaîtra un succès international, et sera suivi de Madame Doubtfire, Neuf Mois Aussi, Ma meilleure Ennemie, L'Homme Bicentenaire et du triomphal Harry Potter 1.

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